Surgical treatment and prognosis analysis of thoracic esophageal squamous cell carcinoma: a report of 2 766 cases
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摘要:目的
探讨胸段食管鳞癌外科治疗及预后。
方法采用回顾性队列研究方法。收集2010年1月至2017年12月四川省肿瘤医院收治的2 766例胸段食管鳞癌患者的临床病理资料；男2 256例,女510例；年龄为（62±8）岁。患者均行外科手术治疗。观察指标：（1）治疗情况。（2）术后并发症情况。（3）术后生存情况。正态分布的计量资料以x±s表示,偏态分布的计量资料以M（Q1,Q3）表示。计数资料以绝对数或百分率表示。采用Kaplan‑Meier法绘制生存曲线并计算生存率,Log‑Rank检验进行生存分析。
结果（1）治疗情况。2 766例患者中,新辅助治疗52例；1 444例行开放手术（其中44例中转开胸手术）,1 322例行微创食管切除术；手术方式为McKeown、Ivor‑Lewis、Sweet分别为1 991、729、46例；术后辅助治疗1 271例。2 766例患者淋巴结转移数目为2.1（0,3.0）枚,淋巴结清扫数目为（22±12）枚,R0切除率为94.722%（2 620/2 766）,手术时间为（237±66）min。（2）术后并发症情况。2 766例患者术后总并发症发生率为25.850%（715/2 766）,术后肺炎和吻合口瘘发生率最高,分别为8.604%（238/2 766）和7.484%（207/2 766）。同一例患者可合并≥2种术后并发症。（3）术后生存情况。2 766例患者1、3、5年总生存率分别为86.2%、57.5%、46.8%。进一步分析,510例女性患者和2 256例男性患者5年总生存率分别为62.0%和43.3%,两者比较,差异有统计学意义（χ²=48.94,P<0.05）。693例胸上段、1 479例胸中段、594例胸下段食管鳞癌患5年总生存率分别为49.5%、46.7%、44.1%, 3者比较,差异无统计学意义（χ²=3.21,P>0.05）。68例0期、259例Ⅰ期、885例Ⅱ期、1 222例Ⅲ期、332例Ⅳ期患者5年总生存率分别为95.6%、76.4%、61.4%、35.6%、14.5%,5者比较,差异有统计学意义（χ²=500.40,P<0.05）。1 444例行开放手术和1 322例行微创食管切除术患者5年总生存率分别为42.5%和51.8%,两者比较,差异有统计学意义（χ²=31.29,P<0.05）。1 991例行McKeown、729例行Ivor‑Lewis、46例行Sweet患者5年总生存率分别为49.5%、41.2%、32.3%,3者比较,差异有统计学意义（χ²=19.19,P<0.05）。
结论微创食管切除术与开放手术比较,McKeown方式与Ivor‑Lewis和Sweet手术方式比较,均可为胸段食管鳞癌患者带来生存获益。
Abstract:ObjectiveTo investigate the surgical treatment and prognosis of thoracic esophageal squamous cell carcinoma (ESCC).
MethodsThe retrospective cohort study was conducted. The clinicopathological data of 2 766 patients with thoracic ESCC who were admitted to Sichuan Cancer Hospital & Institute from January 2010 to December 2017 were collected. There were 2 256 males and 510 females, aged (62±8)years. All patients underwent surgical treatment. Observation indicators: (1) treatment; (2) postoperative complications; (3) postoperative survival. Measurement data with normal distribution were represented as Mean±SD. Measurement data with skewed distribution were represented as M(Q1,Q3). Count data were described as absolute numbers or percentages. The Kaplan‑Meier method was used to draw survival curve and calculate survival rate, and the Log‑Rank test was used for survival analysis.
Result(1) Treatment. Fifty‑two of the 2 766 patients underwent neoadjuvant therapy. There were 1 444 patients undergoing open surgery, including 44 cases conversion to thoracotomy, and there were 1 322 patients undergoing minimally invasive esophagectomy. There were 1 991, 729 and 46 cases with McKeown, Ivor‑Lewis and Sweet esophagectomy, respectively. One thousand two hundred and seventy‑one of the 2 766 patients underwent postoperative adjuvant therapy. The number of lymph node metastases, the number of lymph node dissected, rate of R0 resection, operation time of 2 766 patients were 2.1(0,3.0), 22±12, 94.722%(2 620/2 766), (237±66)minutes. (2) Postoperative complications. The overall incidence of postoperative complications was 25.850%(715/2 766). The top two postoperative complications were pneumonia and anastomotic fistula, with incidence rates of 8.604%(238/2766) and 7.484%(207/2766), respectively. One patient may have more than two kinds of postoperative complications. (3) Postoperative survival. The 1‑, 3‑and 5‑year overall survival rates of 2 766 patients were 86.2%, 57.5% and 46.8%, respectively. Further analysis indicated that the 5‑year overall survival rates of 510 female patients and 2 256 male patients were 62.0% and 43.3%, respectively, showing a significant difference between them (χ²=48.94, P<0.05). The 5‑year overall survival rates of 693 cases with upper thoracic ESCC, 1 479 cases with middle thoracic ESCC and 594 cases with lower thoracic ESCC were 49.5%, 46.7% and 44.1%, respectively, showing no significant difference among them (χ²=3.21, P>0.05). The 5‑year overall survival rates of 68 cases with stage 0 thoracic ESCC, 259 cases with stage Ⅰ esophageal ESCC, 885 cases with stage Ⅱ thoracic ESCC, 1 222 cases with stage Ⅲ thoracic ESCC, and 332 cases with stage Ⅳ thoracic ESCC were 95.6%, 76.4%, 61.4%, 35.6%, and 14.5%, respectively, showing a significant difference among them (χ²=500.40, P<0.05). The 5‑year overall survival rates of 1 444 patients undergoing open esophagectomy and 1 322 patients undergoing minimally invasive esophagectomy were 42.5% and 51.8%, respectively, showing a significant difference between them (χ²=31.29, P<0.05). The 5‑year overall survival rates of 1 991 cases undergoing McKeown esophagectomy, 729 cases undergoing Ivor‑Lewis esophagectomy, and 46 cases undergoing Sweet esophagectomy were 49.5%, 41.2%, and 32.3%, respectively, showing a significant difference among them (χ²=19.19, P<0.05).
ConclusionsCompared with open esophagectomy, minimally invasive esophagectomy brings survival benefits to patients with thoracic esophageal ESCC. Among different esophagectomy methods, the McKeown esophagectomy has also brought survival benefits to patients with esophageal ESCC compared to the Ivor‑Lewis esophagectomy and the Sweet esophagectomy.
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食管癌是常见消化道肿瘤之一。根据全球癌症流行病学的数据库2020报道,食管癌的发病率居全世界恶性肿瘤第10位,致死率居第7位[1]。我国食管癌的发病率在男性恶性肿瘤中居第3位,女性恶性肿瘤中居第5位,粗死亡率达14.76/100 000,占恶性肿瘤死亡总人数的8.39%[2‑3]。食管癌的组织学亚型以鳞状细胞癌和腺癌为主,我国食管鳞癌发病率占食管癌的90%以上[4]。近年来,食管癌的外科治疗和综合治疗取得长足进展,但食管癌患者预后仍不佳,5年生存率仅为15%~34%[5]。四川省有多个食管癌高发地区,2015年四川省食管癌发病率为29.29/100 000,死亡率为22.20/100 000,高于同时期全国平均水平[3,6]。本研究回顾性分析2010年1月至2017年12月四川省肿瘤医院收治的2 766例胸段食管鳞癌患者的临床病理资料,探讨胸段食管鳞癌外科治疗及预后。
资料与方法
一、一般资料
采用回顾性队列研究方法。收集2 766例胸段食管鳞癌患者的临床病理资料；男2 256例,女510例；年龄为（62±8）岁。2 766例患者中,肿瘤位于胸上段、胸中段、胸下段分别为693、1 479、594例；病理学T分期为Tis期、T1a期、T1b期、T2期、T3期、T4a期、T4b期分别为68、59、206、527、1 645、209、52例；病理学N分期为N0期、N1期、N2期、N3期分别为1 237、810、480、239例；病理学M分期为M0期、M1期分别为2 758、8例；病理学TNM分期为0期、ⅠA期、ⅠB期、ⅡA期、ⅡB期、ⅢA期、ⅢB期、ⅣA期、ⅣB期分别为68、32、227、437、448、180、1 042、324、8例；肿瘤分化程度为G1级、G2级、G3级分别为602、1 101、1 063例。所有患者行外科手术治疗。本研究通过四川省肿瘤医院医学伦理委员会审批,批号为SCCHEC⁃02⁃2022‑050。患者及家属均签署知情同意书。
二、纳入标准和排除标准
纳入标准：（1）食管鳞癌。（2）肿瘤位于胸段食管。（3）接受手术治疗。
排除标准：（1）非食管鳞癌。（2）肿瘤位于胸段以外其他部位。（3）多原发癌。
三、治疗方法
腔镜手术为胸腔、腹腔全腔镜辅助完成,开放手术包括胸腔镜、腹腔镜手术中转开胸、开腹手术,以及直接开胸或开腹手术。McKeown食管癌切除术为经右胸、上腹、颈部入路三切口食管切除术、食管胃颈部吻合、二野或三野淋巴结清扫。Ivor‑Lewis食管癌切除术为经上腹、右胸入路二切口食管切除术、食管胃在胸腔内吻合、二野或不全二野淋巴结清扫。Sweet手术方式是经左胸一切口食管癌切除术,食管胃主动脉弓上或弓下吻合。
四、观察指标和评价标准
观察指标：（1）治疗情况包括新辅助治疗、开放手术、微创食管切除术、McKeown、Ivor‑Lewis、Sweet手术、辅助治疗、淋巴结转移数目、淋巴结清扫数目、R0切除率、手术时间。（2）术后并发症情况：术后总并发症发生率,术后肺炎、吻合口瘘、胸腔积液、切口感染、喉返神经损伤、乳糜胸、切口脂肪液化、心律失常、胃肠道功能紊乱、术后出血、呼吸衰竭、术后气胸、静脉血栓形成、食管气管瘘、肺不张、围手术期死亡、吻合口狭窄、脓胸、切口疝、皮下气肿、气管瘘情况。（3）术后生存情况：患者1、3、5年总生存率；不同性别、肿瘤位置、病理学分期、手术方式5年总生存情况。
评价标准：病理学分期按第8版AJCC/UICC TNM分期进行调整和评估。采用食管并发症共识组关于并发症的定义。
五、统计学分析
应用SPSS 26.0统计软件进行分析。正态分布的计量资料以x±s表示,偏态分布的计量资料以M（Q1,Q3）表示。计数资料以绝对数或百分率表示。采用Kaplan‑Meier法绘制生存曲线并计算生存率,Log⁃Rank检验进行生存分析。P<0.05为差异有统计学意义。
结果
一、治疗情况
2 766例患者中,新辅助治疗52例；1 444例行开放手术（其中44例中转开胸手术）,1 322例行微创食管切除术；手术方式为McKeown、Ivor‑Lewis、Sweet分别为1 991、729、46例；术后辅助治疗1 271例。2 766例患者淋巴结转移数目为2.1（0,3.0）枚,淋巴结清扫数目为（22±12）枚,R0切除率为94.722%（2 620/2 766）,手术时间为（237±66）min。
二、术后并发症情况
2 766例患者术后总并发症发生率为25.850%（715/2 766）,术后肺炎、吻合口瘘、胸腔积液、切口感染、喉返神经损伤、乳糜胸、切口脂肪液化、心律失常、胃肠道功能紊乱、术后出血、呼吸衰竭、术后气胸、静脉血栓形成、食管气管瘘、肺不张、围手术期死亡、吻合口狭窄、脓胸、切口疝、皮下气肿、气管瘘分别为238、207、68、60、32、30、25、24、23、18、17、12、11、6、5、4、3、3、2、2、1例；其中肺炎和吻合口瘘发生率最高,分别为8.604%（238/2 766）和7.484%（207/2 766）。同一例患者可合并≥2种术后并发症。
三、术后生存情况
2 766例患者1、3、5年总生存率分别为86.2%、57.5%、46.8%。见图1。进一步分析,510例女性患者和2 256例男性患者5年总生存率分别为62.0%和43.3%,两者比较,差异有统计学意义（χ²=48.94,P<0.001）。见图2。693例胸上段、1 479例胸中段、594例胸下段食管鳞癌患者5年总生存率分别为49.5%、46.7%、44.1%,3者比较,差异无统计学意义（χ²=3.21,P=0.201）。见图3。68例0期、259例Ⅰ期、885例Ⅱ期、1 222例Ⅲ期、332例Ⅳ期患者5年总生存率分别为95.6%、76.4%、61.4%、35.6%、14.5%,5者比较,差异有统计学意义（χ²=500.40,P<0.001）。见图4。1 444例行开放手术和1 322例行微创食管切除术患者的5年总生存率分别为42.5%和51.8%,两者比较,差异有统计学意义（χ²=31.29,P<0.001）。见图5。1 991例行McKeown、729例行Ivor‑Lewis、46例行Sweet患者的5年总生存率分别为49.5%、41.2%、32.3%,3者比较,差异有统计学意义（χ²=19.19,P<0.001）。进一步分析,McKeown分别与Ivor⁃Lewis、Sweet比较,差异均有统计学意义（P<0.001,P=0.019）,Ivor‑Lewis与Sweet比较,差异无统计学意义（P=0.223）。见图6。
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图 1 2 766例食管鳞癌患者总生存曲线Figure 1. Overall survival curves of the 2 766 patients with esophageal squamous cell carcinoma![]()
图 2 510例女性和2 256例男性食管鳞癌患者总生存曲线Figure 2. Overall survival curves of 510 female and 2 256 male patients with esophageal squamous cell carcinoma![]()
图 3 693例胸上段、1 479例胸中段、594例胸下段食管鳞癌患者总生存曲线Figure 3. Overall survival curves of 693 patients with upper thoracic esophageal squamous cell carcinoma (ESCC), 1 479 patients with middle thoracic ESCC and 594 patients with lower thoracic ESCC![]()
图 4 68例0期、259例Ⅰ期、885例Ⅱ期、1 222例Ⅲ期、332例Ⅳ期食管鳞癌患者总生存曲线Figure 4. Overall survival curves of 68 patients with stage 0 thoracic esophageal squamous cell carcinoma (ESCC), 259 patients with stage Ⅰ esophageal ESCC, 885 patients with stage Ⅱ thoracic ESCC, 1 222 patients with stage Ⅲ thoracic ESCC, and 332 patients with stage Ⅳ thoracic ESCC![]()
图 5 1 444例行开放手术和1 322例行微创食管切除术食管鳞癌患者总生存曲线Figure 5. Overall survival curves of 1 444 esophageal squa⁃mous cell carcinoma (ESCC) patients undergoing open esophagectomy and 1 322 ESCC patients undergoing minimally invasive esophagectomy![]()
图 6 1 991例行McKeown、729例行Ivor‑Lewis、46例行Sweet食管鳞癌患者总生存曲线Figure 6. Overall survival curves of 1 991 esophageal squa⁃mous cell carcinoma (ESCC) patients undergoing McKeown esophagectomy, 729 ESCC patients under⁃going Ivor‑Lewis esophagectomy, and 46 ESCC patients undergoing Sweet esophagectomy讨论
本研究分析2 766例胸段食管鳞癌患者,5年总生存率为46.8%,优于同期全国平均水平[5]。四川省肿瘤医院是我国西部地区较大的肿瘤三级专科医院,早在1996年即开展微创食管切除术。2010―2017年,我国食管鳞癌仍以直接手术治疗为主,新辅助和辅助治疗占比较低[7⁃8]。本研究结果在一定程度上代表了该时期我国食管鳞癌手术治疗现状。
本研究结果显示：食管鳞癌患者中,长期生存女性优于男性。Haupt等[9]的研究结果显示：在非生殖系统肿瘤中,男性总发病率和病死率均高于女性,这可能与高危的生活方式（尤其是吸烟、酗酒）,遗传的差异以及性激素的影响等因素相关。
目前,外科医师们在食管癌手术入路的选择方面争议不断。经左胸入路的Sweet手术方式因其操作相对简单、手术时间短,患者耐受好等优点被作为主要手术方式[10‑11]。但近年来随着对淋巴结清扫认识的不断提高,经右胸的McKeown及Ivor⁃Lewis手术方式逐渐成为主流。本研究是1项大样本回顾性研究,结果显示：McKeown手术方式是目前最常用的食管癌切除方式。本研究中,新辅助治疗比例较低,直接手术仍是主要的治疗方式,淋巴结清扫数目与患者的生存和预后也密切相关。微创食管切除术相较于开放手术,为食管鳞癌患者带来生存获益。在不同的食管切除术方式中,McKeown方式相较于Ivor‑Lewis和Sweet手术方式,也为食管鳞癌患者带来明显生存获益。已有研究结果显示：微创食管切除术在术中出血量、住院时间、并发症发生率等方面均具优势,并且能带来更彻底的淋巴结清扫,但未显示出微创食管切除术在长期生存方面的优势[12‑15]。因此,还需要多中心RCT进一步证实。目前日本正在进行且即将入组完成的JCOG1409是1项关于微创食管切除术对比开放手术的多中心临床研究,国内尚无类似的前瞻性临床研究开展,究竟是微创手术还是开放手术能给食管鳞癌患者带来更好的长期生存获益还有待进一步研究验证。因此,本研究结果对食管鳞癌切除手术方式的选择和长期生存结果提供了临床依据,对临床实践和下一步临床研究开展具有指导意义。
本研究不足之处：（1）本研究为回顾性研究,早年数据的随访和录入过程存在缺陷。（2）行新辅助治疗患者比例过低。中国临床肿瘤学会和中国抗癌协会分别于2019年和2022年发布我国食管癌诊治指南,而我国首个前瞻性、多中心新辅助放化疗联合手术对比单纯手术治疗临床试验直到2018年才正式发表[16]。这是导致本研究中行新辅助治疗患者比例低的主要原因。
综上,微创食管切除术与开放手术比较,McKeown方式与Ivor‑Lewis和Sweet手术方式比较,均可为胸段食管鳞癌患者带来生存获益。伴随微创技术和综合治疗理念的不断发展与进步,笔者相信：基于胸腹腔镜和机器人辅助手术系统等微创手术为基础,结合围手术期综合治疗模式能为患者带来更多的长期生存获益和更高的生命质量。
倪琨涵：论文构思,统计学分析,论文撰写；倪琨涵、李昌顶、冷雪峰：数据整理,统计学分析；王奇峰、姜龙琳、何文武、王程浩、王康宁、刘光源、彭林、方强、肖文光：数据纳入及整理；冷雪峰、韩泳涛、乔良：研究指导,论文修改,经费支持所有作者均声明不存在利益冲突倪琨涵, 李昌顶, 姜龙琳, 等. 胸段食管鳞癌外科治疗及预后分析（附2 766例报告）[J]. 中华消化外科杂志, 2023, 22(10): 1199-1204. DOI: 10.3760/cma.j.cn115610-20230927-00120.http://journal.yiigle.com/LinkIn.do?linkin_type=cma&DOI=10.3760/cma.j.cn115610-20230927-23120
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图 1 2 766例食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 1. Overall survival curves of the 2 766 patients with esophageal squamous cell carcinoma
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图 2 510例女性和2 256例男性食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 2. Overall survival curves of 510 female and 2 256 male patients with esophageal squamous cell carcinoma
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图 3 693例胸上段、1 479例胸中段、594例胸下段食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 3. Overall survival curves of 693 patients with upper thoracic esophageal squamous cell carcinoma (ESCC), 1 479 patients with middle thoracic ESCC and 594 patients with lower thoracic ESCC
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图 4 68例0期、259例Ⅰ期、885例Ⅱ期、1 222例Ⅲ期、332例Ⅳ期食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 4. Overall survival curves of 68 patients with stage 0 thoracic esophageal squamous cell carcinoma (ESCC), 259 patients with stage Ⅰ esophageal ESCC, 885 patients with stage Ⅱ thoracic ESCC, 1 222 patients with stage Ⅲ thoracic ESCC, and 332 patients with stage Ⅳ thoracic ESCC
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图 5 1 444例行开放手术和1 322例行微创食管切除术食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 5. Overall survival curves of 1 444 esophageal squa⁃mous cell carcinoma (ESCC) patients undergoing open esophagectomy and 1 322 ESCC patients undergoing minimally invasive esophagectomy
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图 6 1 991例行McKeown、729例行Ivor‑Lewis、46例行Sweet食管鳞癌患者总生存曲线
Figure 6. Overall survival curves of 1 991 esophageal squa⁃mous cell carcinoma (ESCC) patients undergoing McKeown esophagectomy, 729 ESCC patients under⁃going Ivor‑Lewis esophagectomy, and 46 ESCC patients undergoing Sweet esophagectomy
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